Aquatic Foraging in Garter Snakes: A Comparison of Specialists and Generalists

To examine the assumption, underlying much ecological theory, that a "Jack-of-all-trades is master of none", a comparison was made of the aquatic predation of four colubrid snakes, two aquatic specialists (Thamnophis couchi, T. melanogaster) and two terrestrial-aquatic generalists (T. sirtalis, and T. elegans). Observations were made in the field, then juvenile snakes were compared under controlled laboratory conditions. The specialists and generalists had qualitatively different foraging repertoires. The specialists made lengthy dives, crawled slowly on the underwater substrate and made long-distance underwater responses to prey: orientation, approach, pursuit, and frontal attack. The generalists dived briefly, with rapid serpentine locomotion, or searched "terrestrially" by wandering along the shoreline and snatching prey from the water surface. Underwater, the generalists' only prey-directed response was sudden short-distance attack, and they appeared to rely on chance encounters with prey. There were significant differences between the two pairs. In comparison with the generalists, the specialists 1) captured more fish, 2) spent more time on aquatic search, 3) spent more aquatic search time diving, 4) spent more diving time on the underwater substrate, 5) made more attacks in every category of search in open water, and 6) attacked underwater from a greater distance. Significant differences were not found in attack frequencies in those search categories where underwater vision is probably unimportant (aerial attacks and attacks in underwater crevices), nor in aerial attack distances. The specialists' behavioral superiority in respect of their specialization supports the "Jack-of-all-trades" assumption. The observations suggest that this superiority is associated with superior underwater visual acuity (which may be due to superior visual accommodation). The generalists' principal underwater searching technique (serpentine diving) appears to be energetically costly, and may only be profitable when aquatic prey are especially vulnerable. Nerodia sipedon, member of a genus that is closely related to Thamnophis but more aquatic, had a foraging repertoire qualitatively similar to that of the generalists. The similarity may be associated with N. sipedon's nocturnal habits and presumed reliance on non-visual prey cues. /// Para investigar una suposición fundamental de la teoría ecológica, la de que el "aprendiz de todo es oficial de nada", se efectuó una comparación de la depredación acuática de cuatro culebras colubridas, dos especialistas acuáticas y dos generalistas terrestresacuáticas (Thamnophis couchi, T. melanogaster, T. sirtalis, y T. elegans). Se hicieron observaciones en el campo, y posteriormente se compararon culebras juveniles bajo condiciones contraladas en el laboratorio. Los repertorios conductuales de las especialistas y las generalistas mostraron ser cualitativamente diferentes. Las especialistas se sumergían durante períodos largos, se arrastraban lentamente en el sustrato subacuático, y respondían debajo del agua a las presas lejanas con orientación, acercamiento, persecución, y ataque frontal. Las generalistas se sumergían brevemente, con locomoción rápida y serpentina, o buscaban de manera "terrestre", desplazándose a lo largo de la orilla y agarrando las presas en la superficie del agua. Debajo del agua, la única respuesta que las generalistas dirigían a la presa era un ataque repentino y de corta distancia, y parecían depender de encuentros fortuitos con la presa. Hubo diferencias significativas entre las dos parejas. En comparación con las generalistas, las especialistas 1) capturaron mas peces, 2) dedicaron mas tiempo a la búsqueda acuática, 3) dedicaron mas tiempo de búsqueda acuática al buceo, 4) dedicaron mas tiempo de buceo en el sustrato subacuático, 5) atacaron mas frecuentemente en todas las categorías de búsqueda en agua abierta, y 6) atacaron debajo del agua a distancias mayores. No se encontraron diferencias significativas en la frecuencia de ataques en las categorías de búsqueda en donde la visión acuática no parece ser importante (ataques en el aire y dentro de fisuras subacuáticas), ni en la distancia de los ataques en el aire. La superioridad conductual de las especialistas referente a su especialización, da apoyo a la suposición sobre el "aprendiz de todo". Las observaciones sugieren que dicha superioridad está asociada con una agudeza visual subacuática superior (la cual podría deberse a una superioridad en la capacidad de acomodación visual). La técnica principal de las generalistas para buscar por debajo de la superficie (buceo serpentino) parece gastar mucha energía, y podría resultar exitosa solo cuando las presas acuáticas son especialmente vulnerables. Nerodia sipedon, que pertenece a un género de culebra cercanamente emparentado con Thamnophis pero mas acuático, mostró un repertorio de forrajeo cualitativemente parecido al de las generalistas. La similitud podría estar asociada con los hábitos nocturnos de N. sipedon y su presunta dependencia de estímulos no visuales de presa.